近几年乳腺癌发病率逐年上升,已跃居女性恶性肿瘤第1位,占总恶性肿瘤的24.2%,严重危害女性的健康。乳腺癌经腋窝淋巴转移时必经的第1个或第1组淋巴结被称为前哨淋巴结(sentinel lymph node,SLN),肿瘤极少发生腋窝淋巴结跳跃式转移,因此SLN转移与否可较好地预测其他淋巴结的性质[1-2]。对于腋窝淋巴结无转移的早期乳腺癌患者,无需行淋巴清扫术,因此乳腺癌患者SLN良恶性的准确判定对临床分期及治疗具有重要指导意义。
常规超声是临床检查腋窝淋巴结的常用方法,具有无创伤、无辐射、简便等优势,但常规超声灵敏度、特异度较低[3],易造成漏诊误诊。近年来,经皮超声造影(contrast-enhanced ultrasound,CEUS)及实时弹性成像(real-time elastography,RTE)技术日渐成熟,研究[4-5]证实两者均可应用于腋窝SLN转移的诊断,弥补了常规超声的不足。本研究探讨常规超声联合经皮CEUS与RTE鉴别诊断乳腺癌同侧腋窝SLN的诊断价值。
1 资料与方法 1.1 一般资料选取2020年3月至2021年7月青岛市市立医院收治的女性乳腺癌患者52例,同侧腋窝SLN共68枚纳入研究。患者年龄23~84岁,平均年龄(54.52±7.63)岁,所有患者超声检查前均未行放疗、化疗或内分泌治疗。术前均对68枚SLN行常规超声、经皮CEUS、RTE检查及超声引导下导丝定位,术中将定位的SLN单独切除送病理。本研究通过青岛市市立医院伦理委员会批准,所有患者均知情且签署知情同意书。
1.2 仪器与造影剂常规超声、经皮CEUS检查使用PHILIP IU Elite型超声诊断仪,探头频率3~9 MHz。RTE检查使用日立HI VISION型超声诊断仪,探头频率为3~15 MHz。超声造影剂选用Sonovue(注射用六氟化硫微泡),加入5 mL生理盐水配成微泡悬浮液备用。SLN导丝定位选用ARGON导丝定位针。
1.3 检查方法常规超声:患者仰卧位患侧手臂外展,充分暴露乳房及腋窝,行常规超声扫查,观察并记录腋窝淋巴结的数量、大小、位置、形态等声像图表现。
经皮CEUS检查:将患侧乳腺乳晕区皮肤消毒后,依次于12、3、6、9点处皮内注射0.5 mL造影剂,并沿乳头至腋窝方向适当按摩30 s,启动造影双幅成像模式,沿显影淋巴管走行探查,首个显影的淋巴结为SLN,若显影的淋巴管有多条或有分支时,沿各支淋巴管追踪到的首个淋巴结均为SLN。观察并记录SLN数量、部位、大小、形态、内部回声、血流类型、增强模式等并按序号标记。本研究在前期研究[6]基础上根据淋巴结增强模式对其分型并计分:Ⅰ型(1分),完全均匀增强型;Ⅱ型(2分),周边及髓质均匀增强型;Ⅲ型(3分),周边和(或)髓质不均匀增强型;Ⅳ型(4分),弱增强或完全无增强型。
RTE检查:常规超声显示SLN的最大切面,切换到RTE模式,调整感兴趣区包含整个淋巴结,手持探头持续均匀微小幅度振动,频率3次/s,显示屏压力值维持在﹣1.0~1.0水平。根据Choi等[7]的研究,对SLN进行如下弹性评分,1分:淋巴结内全部为绿色或少许蓝色;2分:散在蓝色区域,比例<45%;3分:蓝色区域>45%;4分:整个淋巴结几乎为蓝色,边缘有或无少许绿色。
超声引导下导丝定位:患者仰卧位,选择合适穿刺点,常规消毒局麻后在超声引导下对经皮CEUS定位的按序号标记的腋窝SLN逐一导丝定位,固定导丝。
本研究图像采集、数据分析及导丝定位均由2名高年资超声科医师进行。
1.4 多模态超声的联合诊断标准常规超声、经皮CEUS、RTE这3种检查方法,任意2种或3种提示转移即诊断为阳性。
1.5 统计学处理采用SPSS 20.0统计软件,符合正态分布计量资料以x±s表示,采用独立样本t检验;计数资料以n(%)表示,计数资料的比较采用χ2检验或Fisher确切概率法,等级资料的比较采用Z检验,以病理结果为“金标准”,绘制的ROC曲线,计算曲线下面积(area under the curve,AUC),分析US、经皮CEUS、RTE和联合方法对乳腺癌SLN转移的诊断效能。检验水准(α)为0.05。
2 结果 2.1 68枚SLN病理结果及CEUS对SLN的检出情况病理结果显示,68枚SLN中31枚为转移性SLN,37枚为非转移性SLN。经皮CEUS法检出SLN显像66个(97.1%),仅淋巴管显像2个(2.94%)。CEUS定位法与术中亚甲基蓝染色法符合64例(94.1%),不符合4例(3例亚甲基蓝染色2枚,CEUS仅显影1枚;1例美蓝显影未检出,CEUS检出1枚)。CEUS法与术中亚甲基蓝染色法对SLN检出率差异无统计学意义。
2.2 常规超声的诊断效能结果(表 1)显示:转移性与非转移性SLN在长径/短径(L/S)是否≤2、皮质最大厚度是否大于3.0 mm、形态是否规则、内回声是否均匀、有无淋巴门、血流类型的差异均有统计学意义(均P<0.05)。
超声特征 | 转移组 (n=31) |
非转移组 (n=37) |
t/χ2值 | P值 |
最大长径/cm | 1.69±0.58 | 1.63±0.50 | 0.49 | 0.628 |
最大短径/cm | 0.91±0.43 | 0.80±0.31 | 1.18 | 0.242 |
L/S n(%) | 5.45 | 0.020 | ||
>2 | 14(45.2) | 27(73.0) | ||
≤2 | 17(54.8) | 10(27.0) | ||
皮质最大厚度/mm | 21.00 | <0.001 | ||
>3.0 | 21(67.7) | 5(13.5) | ||
≤3.0 | 10(32.3) | 32(86.5) | ||
边界n(%) | 1.64 | 0.201 | ||
清晰 | 19(61.3) | 28(75.7) | ||
模糊 | 12(38.7) | 9(24.3) | ||
形态n(%) | 5.53 | 0.019 | ||
规则 | 13(41.9) | 26(70.3) | ||
不规则 | 18(58.1) | 11(29.7) | ||
内部回声n(%) | 8.10 | 0.004 | ||
均匀 | 12(38.7) | 27(73.0) | ||
不均匀 | 19(61.3) | 10(27.0) | ||
淋巴门回声n(%) | 3.88 | 0.049 | ||
正常 | 11(35.5) | 22(59.5) | ||
异常 | 20(64.5) | 15(40.5) | ||
血流类型n(%) | 16.47 | 0.000 9 | ||
门型 | 3(9.7) | 15(40.6) | ||
无血流型 | 4(12.9) | 11(29.7) | ||
周边型 | 9(29.0) | 6(16.2) | ||
混合型 | 15(48.4) | 5(13.5) |
结果(表 2)显示:以病理结果为“金标准”,以L/S≤2、皮质最大厚度大于3.0 mm、形态不规则、内回声不均匀、淋巴门偏移或消失、混合型或周边型血流任意2种或2种以上为转移性SLN的判定标准,得出常规超声诊断转移性SLN的灵敏度、特异度、准确率分别为61.3%、81.1%、72.1%。
结果(表 3)显示:SLN的经皮CEUS增强模式分为4型,转移组的增强模式以Ⅲ、Ⅳ型为主,占71.0%(22/31);非转移组的增强模式以Ⅰ、Ⅱ型为主,占75.7%(28/37)。转移组与非转移组中4种增强模式的分布差异有统计学意义(P<0.05),Ⅰ、Ⅱ型间及Ⅲ、Ⅳ型间比较差异无统计学意义;Ⅱ、Ⅲ型间差异有统计学意义(P<0.05)。以Ⅲ、Ⅳ型诊断转移性SLN为判定标准,经皮CEUS诊断腋窝转移性SLN的灵敏度、特异度、准确率分别为71.0%、75.7%、73.5%。
n (%) | |||||||||||||||||||||||||||||
CEUS分型 | 转移性组(n=31) | 非转移组(n=37) | |||||||||||||||||||||||||||
Ⅰ型 | 1(3.2) | 12(32.4) | |||||||||||||||||||||||||||
Ⅱ型 | 8(25.8) | 16(43.2) | |||||||||||||||||||||||||||
Ⅲ型 | 19(61.3) | 7(18.9) | |||||||||||||||||||||||||||
Ⅳ型 | 3(9.7) | 2(5.4) |
结果(表 4)显示:转移性与非转移性SLN在RTE评分上差异有统计学意义(P<0.05),以RTE≥3分为诊断标准,得出RTE转移性SLN的灵敏度、特异度、准确率分别为67.7%、70.3%、69.1%。
当常规超声、经皮CEUS(Ⅲ、Ⅳ型为判定标准)、RTE(评分≥3分为判定标准)中任意2种或以上提示为转移性SLN时,多模态超声诊断为转移性SLN。结果(表 5、表 6)显示:多模态超声联合诊断转移性SLN的灵敏度、特异度、准确率分别为83.9%、81.1%、82.4%,联合诊断的灵敏度、特异度、准确率均高于任意单一检查方法。ROC曲线结果(图 1)显示:3种单一方法及联合诊断的AUC分别为0.721、0.761、0.737、0.825,提示联合诊断效能高于任一单种方法。联合诊断的典型病例影像学图片见图 2、图 3。
检查方法 | 灵敏度/% | 特异度/% | 阳性预测值/% | 阴性预测值/% | 准确率/% | AUC | 95%CI |
常规超声 | 61.3 | 81.1 | 73.1 | 71.4 | 72.1 | 0.712 | 0.604~0.820 |
经皮CEUS | 71.0 | 75.7 | 71.0 | 75.7 | 73.5 | 0.761 | 0.652~0.870 |
RTE | 67.7 | 70.3 | 65.6 | 72.2 | 69.1 | 0.737 | 0.624~0.850 |
联合诊断 | 83.9 | 81.1 | 78.8 | 85.7 | 82.4 | 0.825 | 0.733~0.917 |
目前乳腺癌手术治疗主要为肿块切除及腋窝淋巴结清扫术(axillary lymph node dissection,ALND),然而ALND创伤较大,术后可出现出血、疼痛、活动障碍、水肿等并发症[8],严重影响患者术后的生活质量。Fisher等[9]通过25年随访研究得出乳腺癌不合并淋巴结转移的患者从ALND中获益较少,反而增加并发症的发生。乳腺癌发生腋窝淋巴结转移时首先到达SLN,SLN的病理状态可预测腋窝其他淋巴结的性质,因此术前准确判定SLN的位置和性质,可为临床术式的选择及预后提供依据。目前临床上推行较广泛的是前哨淋巴结活检术(sentinel lymph node biopsy,SLNB),它在一定程度上可替代传统的ALND,避免清扫术带来的后遗症,但是SLNB为有创操作,并且存在术中等待病理结果时间长、术中病理假阴性等不足[10],因此亟待一种既无创又准确率高的检查方法。
常规超声可用于淋巴结的初筛,但它对早期转移或微小转移淋巴结不敏感[11],也无法定位SLN的位置和数量,常规超声联合多种新的超声检查技术应用于乳腺癌SLN术前评估的要求迫在眉睫[12]。本研究探讨常规超声、经皮CEUS与RTE联合方法鉴别诊断SLN的价值,旨在提高转移性与非转移性SLN的鉴别准确率,减少不必要的SLNB。
常规超声作为腋窝淋巴结常用的检查手段,已广泛应用于淋巴结病变的筛查诊断[13]。以往的常规超声研究[14-15]显示,转移性腋窝淋巴形态多呈现类圆形、纵横比<2、内部回声不均以及皮质偏心性增厚等征象。本研究中常规超声对转移性SLN有诊断意义的指标为L/S≤2(17,54.8%)、皮质最大厚度大于3.0 mm(21,67.7%)、形态不规则(18,58.1%)、内回声不均匀(19,61.3%)、淋巴门偏移或消失(20,64.5%)、混合型或周边型血流(24,77.4%),与以往研究结果相似。常规超声诊断乳腺癌腋窝淋巴结转移的灵敏度、特异度、准确率分别为61.3%、81.1%、72.1%。其中有9枚淋巴结因表现为形态不规则、淋巴门偏移或消失、内部回声不均和(或)混合型血流而被误诊,12枚淋巴结因体积较小或仅发生微转移常规超声没有表现恶性特征被漏诊。结合以往研究[16],转移性和非转移性淋巴结在常规超声表现上部分重叠,仅依靠常规超声诊断乳腺癌SLN转移存在一定局限性。
经皮CEUS是乳腺癌SLN检查的新方法,经皮注射的超声造影剂被乳晕周围皮下淋巴管吸收,继而经乳腺内淋巴管流向腋窝到达SLN,超声造影可清楚显示淋巴结内微循环状况与灌注信息,并可根据不同的显影模式鉴别SLN的良恶性,是一种准确率较高并且无创的检查方法[17-18]。Omoto等[19]研究表明,乳腺组织的淋巴引流存在先向心性引流到乳晕下淋巴丛,再引流至同侧腋窝淋巴结的路径,所以乳晕周围皮内注射超声造影剂或亚甲蓝,均可通过淋巴管引流至同侧腋窝淋巴结。
本研究发现,经皮CEUS对乳腺癌SLN检出率为94%,与亚甲蓝染色法的检出率差异无统计学意义,与孟瑶等[20]研究结果一致。3例腋窝SLN未显影,原因可能是:(1)原发肿瘤位于外上象限,体积较大,侵犯皮下淋巴管阻断了淋巴管的回流;(2)淋巴结内部完全被肿瘤细胞占据,阻塞淋巴管,2种原因均可使造影剂无法进入SLN。研究[21]表明,部分良恶性淋巴结均可有不均匀增强,而既往较多研究将经皮CEUS增强模式中不均匀增强认为转移淋巴结,因此错误地做出假阳性的判断,其特异度较低,本研究将造影增强模式分为4型:完全均匀增强(Ⅰ型)、周边及髓质均匀增强(Ⅱ型)、周边和(或)髓质不均匀增强(Ⅲ型)及无增强或弱增强(Ⅳ型)。在本研究中,31枚转移性SLN中24枚增强模式为Ⅲ、Ⅳ型,37枚非转移性SLN中29枚增强模式为Ⅰ、Ⅱ型,不同性质淋巴结超声造影增强模式的分布差异有统计学意义,超声造影诊断乳腺癌腋窝淋巴结转移的灵敏度、特异度、准确率分别为71.0%(22/31)、75.7%(28/37)、73.5%(50/68),与贾研等[22]研究相比,灵敏度降低,特异度提高,准确率提高。虽然CEUS对腋窝SLN有较高的诊断效能,但仍有8枚非转移性SLN因淋巴结内淋巴窦扩张或淋巴结的炎性反应[22]造影表现为不均匀增强而出现假阳性,同时7枚转移性SLN因体积较小或淋巴结内为微转移灶等原因,经皮CUES无法准确判断其增强模式而出现假阴性。
RTE是一种反映和测定组织形态学特征及硬度的新技术,它是根据不同组织的弹性系数不同,对其施加一定的压力,组织的应变、位移等可能产生一定差异,将这种差异转化为实时彩色图像,给诊断者提供直观的组织弹性信息。目前该技术已应用于乳腺癌腋窝淋巴结转移的鉴别诊断[23]。乳腺癌腋窝淋巴结发生转移时,癌细胞大量增殖,间质细胞增殖而发生角化,淋巴结内部结构紊乱,导致淋巴组织密度增高、皮质增厚,质地变硬,淋巴结与周围组织粘连,硬度进一步增高,弹性评分也增高[24]。而非转移性淋巴结内部结构未遭到癌细胞浸润,组织较软,弹性评分也较低。本研究中,RTE误诊转移性与非转移性SLN各9枚,可能与不同组织间的弹性系数存在一定的重叠有关[25]。部分转移性SLN内组织发生液化坏死囊变或淋巴窦扩张而硬度变软,部分非转移性SLN内出现炎症并机化而硬度增加。
为避免单一超声模式的局限性,提高转移性SLN的诊断效能,本研究将常规超声、经皮CEUS、RTE这3种超声检查方法相联合结果表明,多模态超声诊断的灵敏度、特异度和准确率均高于单一检查模式,减少了误诊、漏诊的发生。常规超声反映淋巴结的形态及血流特征;CEUS反映淋巴结内微血管灌注的情况;RTE反映淋巴结的硬度特征。这3种检查方法互相补充、相辅相成,联合诊断使诊断信息更加丰富。本研究发现多模态超声联合诊断,8枚转移性SLN因常规超声恶性特征不典型而被漏诊,通过RTE≥3分、CEUS增强模式为Ⅲ型或Ⅳ型纠正假阴性的诊断(图 2);1例非转移性淋巴结因表现为皮质增厚、回声不均、淋巴结偏移而被误诊,通过RTE评分1分、CEUS增强模式为Ⅰ型纠正假阳性的诊断(图 3)。
本研究存在一定的局限性:(1)纳入病例数较少;(2)CEUS检查中,本研究仅使用了经皮内推注造影剂,但没有与经肘静脉推注等方法对比;(3)RTE检查时只分析淋巴结最大切面,未分析其他切面,并且RTE受主观因素影响较大。
综上所述,经皮超声造影可在术前准确定位乳腺癌腋窝SLN,联合常规超声、RTE的多模态超声成像对乳腺癌同侧SLN转移的诊断效能高于单一检查方法,为乳腺癌术前腋窝SLN评估提供可靠依据,有助于临床为患者制定个体化治疗方案。
利益冲突:所有作者声明不存在利益冲突。
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