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   中国临床医学  2021, Vol. 28 Issue (4): 629-634      DOI: 10.12025/j.issn.1008-6358.2021.20210003
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彩色多普勒超声联合超声造影对移植肾动脉狭窄的诊断价值
邹子然1 , 杨萍1 , 樊韵玲1 , 何婉媛1 , 王文平1,2     
1. 复旦大学附属中山医院超声科, 上海 200032;
2. 上海市影像医学研究所, 上海 200032
摘要目的: 探讨彩色多普勒超声(color Doppler ultrasonography,CDUS)血流动力学参数联合超声造影(contrast-enhanced ultrasound,CEUS)定量参数对移植肾动脉狭窄(transplant renal artery stenosis,TRAS)的诊断价值。方法: 分析2011年9月至2020年5月在复旦大学附属中山医院经DSA或MRA确诊的TRAS患者21例(狭窄组)及同期行肾移植且随访肾功能正常的患者37例(对照组)的CDUS及CEUS资料,比较2组CDUS血流动力学参数及CEUS定量参数的差异,分析上述各个参数与TRAS程度间的相关性,并通过ROC曲线分析上述参数单独及联合应用时诊断TRAS的效能。结果: 狭窄组主肾动脉PSV、峰值流速后比、皮质RT、髓质RT、皮质TTP及髓质TTP的值均高于或长于对照组,叶间动脉RI低于对照组(P < 0.05);主肾动脉PSV、叶间动脉RI、峰值流速后比、皮质RT、髓质RT、皮质TTP、髓质TTP与TRAS程度均存在中度相关性(r值分别为0.617、-0.409、0.599、0.600、0.518、0.638、0.648),其中叶间动脉RI与狭窄程度负相关,其余超声参数与狭窄程度正相关(P < 0.05)。CDUS血流动力学参数总体灵敏度高于CEUS定量参数,总体特异度低于CEUS定量参数;CEUS定量参数(除髓质RT外)的曲线下面积普遍大于CDUS血流动力学参数。主肾动脉PSV>2.43 m/s及皮质TTP>9.26 s是诊断TRAS的重要参数(P < 0.05),两者联合诊断TRAS的AUC为0.965、准确度为91.40%,高于所有单一参数。结论: CDUS及CEUS均可用于诊断TRAS,CDUS血流动力学参数联合CEUS定量参数可提高TRAS诊断的准确度,从而在一定程度上减少CDUS疑诊病例不必要的放射性检查。
关键词移植肾动脉狭窄    彩色多普勒超声    超声造影    
Diagnostic value of color Doppler ultrasonography combined with contrast-enhanced ultrasound in the diagnosis of transplant renal artery stenosis
ZOU Zi-ran1 , YANG Ping1 , FAN Yun-ling1 , HE Wan-yuan1 , WANG Wen-ping1,2     
1. Department of Ultrasound, Zhongshan Hospital, Fudan University, Shanghai 200032, China;
2. Shanghai Institute of Medical Imaging, Shanghai 200032, China
Abstract: Objective: To explore the clinical value of hemodynamic parameters of color Doppler ultrasonography (CDUS) combined with quantitative parameters of contrast-enhanced ultrasound (CEUS) in the diagnosis of transplant renal artery stenosis (TRAS). Methods: Twenty-one patients with TRAS diagnosed by the digital subtraction angiography (DSA) or magnetic resonance angiography (MRA) were selected as stenosis group, and another 37 patients with stable transplant renal function who underwent kidney transplantation at the same time were included in the control group. The CDUS and CEUS images of these patients were analyzed retrospectively. The differences of the CDUS hemodynamic parameters such as the peak systolic velocity (PSV) in the main renal artery, the ratio of the PSV in the main renal artery to that in the interlobar arteries, and the resistant index (RI) in the interlobar arteries, and the CEUS quantitative analysis parameters such as the rising time (RT), time to peak (TTP) of interestive regions in renal allograft cortex and medulla were compared between the two groups. The correlation between the above-mentioned ultrasound parameters and the degree of renal artery stenosis was analyzed and the receiver operator characteristic curve (ROC) was used to compare the efficacy of the above parameters used alone and in combination in diagnosing TRAS. Results: The main renal artery PSV, the ratio of the main renal artery PSV to that in the interlobar arteries, and the RT and TTP of the renal allograft cortex and medulla in the stenosis group were significantly higher or longer than those in the control group, and the interlobular artery RI was lower than that in the control group (P < 0.05). Each ultrasound parameter was moderately correlated with the degree of renal artery stenosis, the r values of the main renal artery PSV, the interlobular artery RI, the ratio of the main renal artery PSV to the interlobar arteries PSV, cortex RT, medulla RT, cortex TTP, and medulla TTP were 0.617, -0.409, 0.599, 0.600, 0.518, 0.638, and 0.648, respectively. Among them, the interlobular artery RI was negatively correlated with the degree of stenosis, and the remaining ultrasound parameters were positively correlated with the degree of stenosis (P < 0.05). Compared with CEUS quantitative parameters, CDUS hemodynamic parameters had high sensitivity and low specificity in totality. The area of the curve of CEUS quantitative parameters were generally higher than that of CDUS hemodynamic parameters except for the medulla RT. The PSV in the main renal artery higher than 2.43 m/s and the TTP of renal allograft cortex higher than 9.26 s were important in the diagnosis of TRAS (P < 0.05). The AUC and accuracy of the combination of the above two paramenters in the diagnosis of TRAS were 0.965 and 91.40%, respectively, which was higher than the diagnostic efficacy of any single parameter. Conclusions: Both CDUS and CEUS parameters can be used to diagnose TRAS, and the combination of the two methods can improve the diagnostic accuracy of TRAS and reduce unnecessary radioactive examination.
Key words: transplant renal artery stenosis    color Doppler ultrasonography    contrast-enhanced ultrasonography    

移植肾动脉狭窄(transplant renal artery stenosis,TRAS)是肾移植术后最常见的血管并发症之一。TRAS可发生于术后任何时间,最常发生于术后3个月至2年,发病率为1%~23%[1-3],可导致患者顽固性高血压、移植肾功能不全甚至死亡。早期发现并及时干预可使病情逆转[3-4],因此,早期诊断TRAS至关重要。

有文献[5]报道,彩色多普勒超声(color Doppler ultrasonography, CDUS)及超声造影(contrast-enhanced ultrasonography, CEUS)在诊断TRAS方面均具有较大的临床应用价值,但CDUS及CEUS诊断TRAS的量化指标尚不统一,且目前鲜见研究联合应用CDUS及CEUS诊断TRAS。本研究以数字减影血管造影(digital subtraction angiography,DSA)或磁共振血管成像(magnetic resonance angiography,MRA)作为诊断TRAS的金标准,分析CDUS血流动力学参数及CEUS定量参数诊断TRAS的阈值,并探讨以上参数单独使用或联合应用的诊断价值。

1 资料与方法 1.1 研究对象

回顾性分析2011年9月至2020年5月复旦大学附属中山医院收治的21例TRAS患者(狭窄组)的临床资料,其中男15例,女6例,平均年龄为(41.57±12.67)岁;选取同期行CDUS检查且随访半年以上移植肾功能稳定并有CEUS资料的37例移植肾患者为对照组,包括男24例,女13例,平均年龄为(37.89±10.74)岁。

纳入标准:肾移植术后经DSA或MRA确诊为TRAS的患者;确诊前行CDUS和CEUS检查,并保存有符合要求的超声图像;年龄18~80岁。排除标准:移植肾急慢性排斥反应、移植肾动脉或静脉血栓、移植肾尿路梗阻、肾周血肿或局部感染及严重心肺疾病。本研究经复旦大学附属中山医院伦理委员会批准(B2021-224R2),所有患者均知情并签署知情同意书。

1.2 检查方法及图像处理

彩色多普勒超声检查时,采用Siemens公司AcusonS2000彩色多普勒超声诊断仪,探头使用4C1。患者取仰卧位,将探头置于患者髂窝移植肾部位,嘱患者均匀缓慢呼吸,保持身体不动。常规超声观察移植肾大小、形态、皮髓质回声强度及肾周有无积液;彩色多普勒超声观察移植肾的动脉血流信号,测量移植肾主肾动脉、叶间动脉收缩期峰值流速(peak systolic velocity,PSV),及叶间动脉阻力指数(resistance index,RI)等血流动力学参数, 并计算峰值流速后比(主肾动脉PSV/叶间动脉PSV)。超声造影检查采用Philips iU 22彩色多普勒超声诊断仪,探头C 1~5 MHz,机械指数设置为0.07,增益为90%,所有患者检查时仪器参数设置保持一致。选取移植肾血管树主干及分支成像清晰的长轴切面,保持探头静止且不加压,经肘静脉团注0.6 mL SonoVue造影剂,随即用0.9%氯化钠液5 mL冲管,同时启动录像采集系统,记录2 min的动态造影录像,并以DICOM格式保存。用Sonoliver CEUS定量分析软件,以移植肾段间动脉作为参考区,在移植肾中部皮质、髓质勾画2个感兴趣区,通过Excel表格输出各个感兴趣区的上升时间(rising time, RT)、达峰时间(time to peak,TTP)、平均渡越时间(mean transit time, mTT)及拟合优度(quality of fit, QOF), 将QOF>75%作为纳入分析标准。

1.3 统计学处理

采用SPSS 22.0及MedCalc医学统计软件进行统计学分析。对狭窄组与对照组的各变量进行单因素分析,符合正态分布的计量资料采用t检验。采用秩相关的Spearman相关系数分析超声参数与移植肾动脉狭窄程度的相关性。将单因素分析中有显著差异的变量进行筛选后,采用logistic回归前进法分析与TRAS相关的危险因素。利用MedCalc医学统计软件绘制ROC曲线,分析各个超声参数及联合诊断TRAS的效能,并计算曲线下面积(AUC)、灵敏度、特异度。检验水准(α)为0.05。

2 结果 2.1 声像图表现

狭窄组:CDUS可探及移植肾主肾动脉细窄花色血流,狭窄处血流速度>2.0 m/s(图 1A);CEUS显示狭窄组患者注入超声造影剂后,移植肾呈树枝样增强,肾实质增强程度轻,造影剂分布稀疏(图 2A),定量分析显示TIC曲线上升及下降均缓慢,波峰圆钝(图 2B)。对照组:CDUS显示移植肾主肾动脉血流色彩单纯、中心明亮,流速 < 2.0 m/s(图 1B);CEUS显示移植肾呈树枝样增强,达峰值时,肾实质呈细密、均匀高增强(图 3A),定量分析显示TIC曲线上升及下降均较快,波峰尖锐(图 3B)。

图 1 狭窄组和对照组的CDUS表现 A: 狭窄组患者移植肾主肾动脉细窄花色血流束,最高血流速度为4.05 m/s;B: 对照组移植肾主肾动脉血流色彩单纯,最高血流速度为0.96 m/s
图 2 狭窄组超声造影及定量分析图 A: 超声造影显示肾脏呈树枝样增强,达峰时肾实质回声稀疏、不均匀;B:定量分析TIC曲线上升及下降均较慢,波峰圆钝
图 3 对照组超声造影及定量分析图 A: 超声造影显示肾脏呈树枝样增强,达峰时肾实质回声细密、均匀;B:定量分析TIC曲线上升及下降均较快,波峰尖锐
2.2 两组超声参数比较

结果(表 1)显示:狭窄组主肾动脉PSV、峰值流速后比高于对照组,叶间动脉RI低于对照组,皮质RT、髓质RT、皮质TTP、髓质TTP均长于对照组(P < 0.01)。

表 1 2组各个超声参数的比较
参数 狭窄组(n=21) 对照组(n=37) t P
主肾动脉PSV/(m·s-1) 3.71±1.37 1.72±0.96 6.447 < 0.001
叶间动脉RI 0.48±0.12 0.59±0.11 -3.471 0.001
峰值流速后比 15.05±8.19 5.66±4.55 4.852 < 0.001
皮质RT/s 9.57±2.41 5.52±2.38 6.195 < 0.001
髓质RT/s 15.54±5.70 9.89±3.55 4.660 < 0.001
皮质TTP/s 10.79±2.49 6.54±1.89 7.339 < 0.001
髓质TTP/s 18.50±6.12 11.22±3.26 5.923 < 0.001
2.3 超声参数与狭窄程度的相关性分析

结果(表 2)显示:各个超声参数与狭窄程度均中度相关,除叶间动脉RI与狭窄程度负相关(P=0.001)外,其余参数均与狭窄程度正相关(P < 0.001)。

表 2 各个超声参数与移植肾动脉狭窄程度的相关性分析
参数 r P
主肾动脉PSV 0.617 < 0.001
叶间动脉RI -0.409 0.001
峰值流速后比 0.599 < 0.001
皮质RT 0.600 < 0.001
髓质RT 0.518 < 0.001
皮质TTP 0.638 < 0.001
髓质TTP 0.648 < 0.001
2.4 狭窄程度相关超声参数的多因素分析

由于峰值流速后比是主肾动脉PSV/叶间动脉PSV,与主肾动脉PSV相关性较高(r=0.848),髓质TTP与髓质RT的相关性较高(r=0.923),且髓质RT及髓质TTP与皮质RT及TTP共线性严重(共线性诊断VIF分别为10.521、9.062)。故进行logistic回归时排除上述3个变量后,选取主肾动脉PSV、叶间动脉RI、皮质RT及皮质TTP作为变量。结果(表 3)显示:主肾动脉PSV及皮质TTP可作为预测TRAS的危险因素(P < 0.05)。

表 3 TRAS相关超声参数的logistic回归分析
参数 β SE Wald值 P OR
主肾动脉PSV -1.003 0.452 4.925 0.026 0.367
叶间动脉RI 2.593 3.594 0.521 0.471 13.375
皮质RT 0.665 0.561 1.404 0.236 1.945
皮质TTP -2.388 1.157 4.262 0.039 0.092
常数项 16.758 7.580 4.887 0.027
2.5 超声参数对TRAS的诊断效能

结果(表 4)显示:CDUS血流动力学参数诊断的总体灵敏度高于CEUS定量参数,但总体特异度低于CEUS定量参数。在CDUS血流动力学参数中,主肾动脉PSV及峰值流速后比诊断TRAS的AUC均高于叶间动脉RI,分别为0.873和0.866;在CEUS定量参数中,皮质TTP诊断TRAS的AUC为0.918。除髓质RT外,其他造影定量参数的AUC均大于CDUS血流动力学参数。

表 4 各个超声参数诊断TRAS的效能
参数 截断值 灵敏度/% 特异度/% 准确度/% AUC(95%CI)
主肾动脉PSV 2.43 85.71 86.49 86.21 0.873(0.758~0.987)
叶间动脉RI 0.47 57.14 89.19 77.59 0.737(0.590~0.884)
峰值流速后比 7.52 85.71 83.78 84.48 0.866(0.765~0.966)
皮质RT 8.78 66.67 94.59 84.48 0.894(0.810~0.978)
髓质RT 14.45 57.14 91.89 79.31 0.815(0.702~0.928)
皮质TTP 9.26 71.43 94.59 86.21 0.918(0.848~0.987)
髓质TTP 15.23 80.95 86.49 84.48 0.902(0.820~0.984)
2.6 联合诊断的ROC曲线分析

结果(图 4)显示:皮质TTP诊断TRAS的AUC大于主肾动脉PSV(0.918 vs 0.873);主肾动脉PSV联合皮质TTP的诊断灵敏度为85.71%,特异度为94.59%,准确度为91.40%,AUC为0.965,效能高于单一参数。

图 4 主肾动脉PSV、皮质TTP及两者联合诊断TRAS的ROC曲线
3 讨论

目前用于诊断TRAS的影像学方法较多,如DSA、CT血管成像(computed tomography angiography,CTA)、MRA、CDUS及CEUS等[6]。DSA作为诊断TRAS的金标准,在诊断的同时还可进行介入治疗,但由于DSA为有创性检查且其造影剂具有肾毒性,故DSA不能作为移植肾术后常规的监测手段。而超声检查具有无创、使用无禁忌证、适宜于床边检查等优点,已常规应用于移植肾术后的监测[7-8]。其诊断的准确性对于TRAS患者的筛查及临床干预具有重要的意义。超声诊断TRAS多采用常规超声及彩色多普勒超声,可获得移植肾形态学及血流动力学方面的信息[9],对狭窄程度>50%的TRAS有一定的诊断价值。而随着超声技术的不断发展,超声造影作为一项新的超声成像技术,在诊断TRAS方面发挥着越来越重要的作用[8, 10-11]

CDUS诊断TRAS时常使用血流动力学指标,其中较常用的血流动力学指标为主肾动脉PSV、峰值流速前比、峰值流速后比及叶间动脉RI。因峰值流速前比受移植肾动脉吻合术式的影响较大,本研究仅测量移植肾主肾动脉及叶间动脉的PSV及RI,计算峰值流速后比(主肾动脉PSV/叶间动脉PSV)。在本研究探讨的3个CDUS血流动力学参数中,主肾动脉PSV>2.43 m/s诊断效能最高,灵敏度和特异度分别为85.71%及86.49%,与以往研究[12]基本相符。但在实际工作中,CDUS探测移植肾主肾动脉全程较为耗时,并且很难直观显示移植肾主肾动脉的狭窄部位。而CEUS一方面可通过超声造影剂增强更好地显示移植肾主肾动脉,另一方面还可通过定量分析移植肾皮质血流灌注参数[13],间接反映移植肾主肾动脉狭窄,在一定程度上可弥补上述CDUS的不足。

本课题组前期研究[14-15]分析了移植肾造影各定量参数的稳定性,其中RT及TTP稳定性较好。故本研究选取皮质及髓质的RT和TTP,以分析CEUS超声造影定量参数诊断TRAS的诊断效能。其中皮质TTP=9.26 s的诊断效能最高(AUC=0.918),高于髓质RT(AUC=0.815)、皮质RT(AUC=0.894)和髓质TTP(AUC=0.902)。本研究结果显示,除髓质RT外,CEUS定量参数的AUC普遍大于CDUS血流动力学参数,这与以往研究[16]观点一致。上述超声参数与TRAS程度的相关性结果显示,所有超声参数与TRAS程度均中度相关,说明超声参数可用于预测狭窄程度,在移植肾动脉狭窄的治疗方面有一定的临床指导意义。

本研究发现1例DSA诊断为重度TRAS患者的主肾动脉PSV为0.56 m/s,原因可能为移植肾主肾动脉严重狭窄接近闭塞时,主肾动脉PSV不升高反而降低。此外有2例患者肾移植术后主肾动脉PSV增高(>2.43 m/s),并于术后约1个月降至正常,上述情况可能是由于术后吻合口水肿消退,主肾动脉血管恢复正常所致。另有1例患者肾移植术后主肾动脉PSV一直高于截断值(2.43 m/s),DSA未发现移植肾动脉狭窄,但于DSA后主肾动脉PSV降低。因此,该情况可能是由于移植肾主肾动脉扭曲导致的PSV升高。分析上述3例主肾动脉PSV增高患者的CEUS定量参数值,与本研究中的CEUS定量参数的诊断阈值比较均能正确诊断。因此,CEUS定量参数可在一定程度上减少因主肾动脉PSV升高而误诊的病例。

此外,本研究还发现,相较于CEUS定量参数,CDUS血流动力学参数诊断TRAS具有较高的灵敏度,而CEUS定量参数具有较高的特异度。本研究以logistic回归判断各超声参数对TRAS预测的影响,结果显示主肾动脉PSV>2.43 m/s和皮质TTP>9.26 s可更好预测TRAS,两者联合诊断TRAS的AUC为0.965,灵敏度为85.71%,特异度为94.59%,效能高于单独CDUS血流动力学参数或CEUS定量参数,提示联合应用CDUS血流动力学参数和CEUS定量参数对诊断TRAS具有更高的价值。

本研究的局限性在于狭窄组的样本量较少,且联合诊断时logistic回归仅能纳入2个参数,因此期待更大样本研究,进一步验证及深入分析,提高联合参数诊断价值。

综上所述,CDUS和CEUS均可用于诊断TRAS,CDUS血流动力学参数诊断TRAS具有较高的灵敏度,CEUS定量参数诊断TRAS具有较高的特异度,两者联合使用可提高诊断TRAS的效能。

利益冲突:所有作者声明不存在利益冲突。

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引用本文
邹子然, 杨萍, 樊韵玲, 何婉媛, 王文平. 彩色多普勒超声联合超声造影对移植肾动脉狭窄的诊断价值[J]. 中国临床医学, 2021, 28(4): 629-634.
ZOU Zi-ran, YANG Ping, FAN Yun-ling, HE Wan-yuan, WANG Wen-ping. Diagnostic value of color Doppler ultrasonography combined with contrast-enhanced ultrasound in the diagnosis of transplant renal artery stenosis[J]. Chinese Journal of Clinical Medicine, 2021, 28(4): 629-634.
通信作者(Corresponding authors).
何婉媛, Tel: 021-64041990, E-mail: he.wanyuan@zs-hospital.sh.cn.
基金项目
上海市自然科学基金(20ZR1452800),上海市临床重点专科项目(shslczdzk03501)
Foundation item
Supported by Natural Science Foundation of Shanghai (20ZR1452800) and Shanghai Key Clinical Specialty Project (shslczdzk03501)

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